С начала профессиональной карьеры Никита Попугаев был тесно связан с системой ЦСКА. В 2014 году он дебютировал в МХЛ в составе «Красной Армии» и продолжал выступать за команду в сезонах 2015/16, 2017/18 и 2018/19. Получить новый опыт и усовершенствовать профессиональные навыки хоккеист смог и за океаном. С 2015 года играл в CHL в составе «Мусс Джав» до обмена с командой «Принц Георг». В 2017 году Попугаев был выбран на драфте НХЛ «Нью-Джерси Дэвилз» под общим 98-м номером.
На взрослом уровне в России Никита дебютировал за ЦСКА в сезоне 2017/18, проведя за столичный клуб в регулярном чемпионате КХЛ 17 матчей. В следующем сезоне форвард выступал в хабаровском «Амуре». Этот период также примечателен игрой хоккеиста в лиге ECHL за команду «Адирондак Тандер». В 47 матчах Попугаев заработал 25 очков (9+16) при показателе полезности «+5» и 12 минутах штрафного времени.
Перед началом сезона 2019/20 руководство и тренерский штаб основной команды «Динамо» Москва приняли решение заключить двусторонний контракт с игроком сроком на один сезон.
Второй призёр чемпионата России — 2018
Финалист Кубка Гагарина — 2018
Победитель Мирового Кубка Вызова U17 — 2014