Иван Верщагин — воспитанник системы подмосковного «Витязя».
Становление защитника проходило в чеховских «Русских витязях» Молодежной хоккейной лиги. Затем хоккеист дорос до основы и дебютировал в КХЛ в сезоне 2014/15.
Уже в 19 лет Верещагин становится основным штыком обороны подмосковной команды, пользуется доверием главного тренера «Витязя» Олега Ореховского. В ходе сезона 2014/15 Иван оказывается в «Сибири», став частью сложного обмена: Микко Коскинен из новосибирской команды переходит в СКА, а сибиряки получают взамен Александра Салака и как раз Верещагина.
Попав к Андрею Скабелке, Иван продолжает прогрессировать. В том сезоне «Сибирь» добивается крупного успеха — выигрывает бронзовые медали КХЛ. Вклад защитника — 37 матчей, шесть результативных передач, в том числе четыре — в плей-офф. Следующие два сезона в Новосибирске становятся периодом стремительного прогресса Верещагина. На второй год в «Сибири» в 64 матчах он набирает 15 (4+11) очков, на третий становится лучшим защитником-бомбардиром клуба — 22 (5+17) очка в 50 поединках.
В сезоне 2018/19 хоккеист переходит в магнитогорский «Металлург». Дебютный сезон на Урале он проводит с ассистентской нашивкой и становится вторым снайпером среди защитников «Магнитки», забросив семь шайб, а также лидером команды по показателю полезности — «+21». За сезон 2019/20 провел 33 игры, за которые набрал 5 (1+4) очков при показателе полезности «-15».
В начале сезона 2020/21 московское «Динамо» провело переговоры с магнитогорским «Металлургом» и получило права на хоккеиста. До конца сезона Иван будет выступать в составе бело-голубых и улучшать свои показатели: за пять сезонов на высшем уровне защитник провел 311 матчей, в которых набрал 70 (20+50) очков при показателе полезности «+10».
Третий призёр чемпионата КХЛ — 2015